Film, 1994 yılında, Bumblebee olaylarından yedi yıl sonra geçiyor. Ana karakterimiz Noah Diaz (Anthony Ramos), Brooklyn'de yaşayan eski bir askerdir ve ailesinin geçimini sağlamakta zorlanmaktadır. Bir yandan iş arayışındayken, diğer yandan da kız kardeşinin sağlık sorunlarıyla ilgilenmektedir. Bu sırada, bir araç hırsızlığı denemesi sırasında kendini bir anda Autobotlar'ın dünyasında bulur ve bir Autobot olan Mirage ile tanışır.
Bir antik eser olan Transwarp Anahtarı'nın peşine düşen güçlü ve yıkıcı varlıklar Terrorconlar (Scourge liderliğinde) Dünya'ya gelir. Bu anahtar, evrende yolculuk etmeyi ve gezegenleri yok etmeyi mümkün kılan bir enerji kaynağıdır. Optimus Prime ve Autobotlar, insan ırkıyla işbirliği yaparak bu büyük tehdidi durdurmak zorundadır.
Ancak bu mücadelede yalnız değillerdir. Autobotlar, evrensel bir savaşın ortasında gezegenlerinden kaçarak Dünya'ya sığınmış, hayvan formlarına dönüşebilen gelişmiş robotlar olan Maximals ile karşılaşırlar. Maximals'ın lideri Optimus Primal'dır. Bu iki grup, gezegenlerini yok olmaktan kurtarmak için güçlerini birleştirmek zorunda kalır.
Hikaye, Noah'ın yanı sıra, antik eserleri araştıran yetenekli bir araştırmacı olan Elena Wallace (Dominique Fishback)'ın da dahil olduğu, insanların ve robotların birleşerek evrensel bir tehdide karşı verdiği savaşı anlatır. Film, izleyicileri aksiyon dolu bir maceraya sürüklerken, "Transformers" evrenini genişletiyor ve yeni mitolojik öğeler ekliyor.
